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故事的主人公是小马暮光闪闪（Twilight Sparkle），她是一只充满智慧和好奇心的小马，也是塞拉斯提娅公主（Princess Celestia）的学生。为了执行导师公主交给她的任务，她和忠诚的助手斯穗龙（Spike）一起来到小马镇，开始学习有关友谊的魔法知识。
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故事背景是一场惊心动魄的大战结束后，超音战士的领导人美摩莉牺牲了自己，为了拯救人类付出了巨大的牺牲。这场大战结束后，龙一一直生活在自责中，他深信自己害死了美摩莉，内疚不已。
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在这个季节中，主角大门界人将迎来新的挑战，新的敌人将出现在他的面前。故事将继续探索"Orphism Order"和"Phi Brain"之谜，而随着这些谜题的深入，界人的战斗热情也将愈发高涨。
